นายวีระศักดิ์ ฟูตระกูล เริ่มเข้ารับราชการในปี พ.ศ. 2517 ในตำแหน่งเลขานุการตรี กองเอเชียตะวันตกและใต้ กรมการเมือง กระทรวงการต่างประเทศ ต่อมาเป็นเลขานุการโท ในปี พ.ศ. 2520 และเลขานุการเอก ในปี พ.ศ. 2525

ในปี พ.ศ. 2529 ได้รับแต่งตั้งเป็นที่ปรึกษา (เศรษฐกิจ) สถานเอกอัคราชทูต ณ กรุงวอชิงตัน และเป็นผู้อำนวยการกองอเมริกา ในปี พ.ศ. 2530 เป็นรองอธิบดีกรมการเมือง ในปี พ.ศ. 2532 และเป็นผู้ช่วยปลัดกระทรวง ในปีต่อมา

ในปี พ.ศ. 2534 ได้รับแต่งตั้งเป็นเอกอัคราชทูต ณ กรุงย่างกุ้ง ประเทศพม่า ในปี พ.ศ. 2537 ประจำ ณ กรุงออตตาวา ประเทศแคนาดา จากนั้นในปี พ.ศ. 2540 กลับมารับตำแหน่งอธิบดีกรมเอเชียตะวันออก กระทรวงการต่างประเทศ และไปเป็นเอกอัครราชทูตคณะผู้แทนถาวรไทยประจำองค์การสหประชาชาติ ณ นครเจนีวา ในปี พ.ศ. 2543

ในปี พ.ศ. 2545 ได้รับแต่งตั้งเป็นรองปลัดกระทรวงการต่างประเทศ และในปี พ.ศ. 2547 ได้รับแต่งตั้งเป็นเอกอัครราชทูต ณ กรุงปารีส ฝรั่งเศส ไปเป็นผู้แทนถาวรไทยประจำองค์การศึกษา วิทยาศาสตร์ และวัฒนธรรมแห่งสหประชาชาติ (UNESCO) และเป็นผู้แทนไทยใน Governing Board ของศูนย์พัฒนา องค์การเพื่อความร่วมมือทางเศรษฐกิจและการพัฒนา (OECD) กระทั่งในปี พ.ศ. 2549 จึงได้ดำรงตำแหน่งเอกอัคราชทูต ณ กรุงวอชิงตัน สหรัฐอเมริกา

ต่อมาใน ปี พ.ศ. 2550 ได้รับตำแหน่งปลัดกระทรวงการต่างประเทศ และเมื่อปี พ.ศ. 2552 ได้รับแต่งตั้งเป็น เอกอัครราชทูต ณ กรุงโตเกียว ประเทศญี่ปุ่น และเกษียณอายุราชการในตำแหน่ง เมื่อ พ.ศ. 2555

นอกจากนั้น นายวีระศักดิ์ ฟูตระกูล ยังเคยเป็นที่ปรึกษาบริษัท ซีพีออลล์ จำกัด (มหาชน) และเป็นเจ้าของโรงเรียนธำรงวิทย์ เขตพญาไท กรุงเทพมหานคร[3]